The good, the bad and the novel extremophile candidate phyla from Lake Dziani Dzaha
Adrien Vigneron  1@  , Lilian Cloarec  2@  , Céline Brochier-Armanet  3@  , Jean-Pierre Flandrois  4@  , Marc Troussellier  5@  , Cécile Bernard  6  , Hélène Agogué  7@  , Philippe Oger  2@  , Mylène Hugoni  8, 9, 10@  
1 : Microbiologie, adaptation et pathogénie
Institut National des Sciences Appliquées (INSA) - Lyon, Centre National de la Recherche Scientifique - CNRS, Université Claude Bernard-Lyon I - UCBL (FRANCE)
2 : Microbiologie, adaptation et pathogénie  (MAP)
Université Claude Bernard Lyon 1, Institut National des Sciences Appliquées de Lyon, Centre National de la Recherche Scientifique
3 : Laboratoire de Biométrie et Biologie Evolutive - UMR 5558  (LBBE)
Université Claude Bernard Lyon 1, Institut National de Recherche en Informatique et en Automatique, VetAgro Sup - Institut national d'enseignement supérieur et de recherche en alimentation, santé animale, sciences agronomiques et de l'environnement, Centre National de la Recherche Scientifique
4 : Laboratoire de Biométrie et Biologie Evolutive  (LBBE)
CNRS : UMR5558, Université Claude Bernard - Lyon I (UCBL), INRIA
43 Bld du 11 Novembre 1918 69622 VILLEURBANNE CEDEX -  France
5 : MARine Biodiversity Exploitation and Conservation - MARBEC
Institut de recherche pour le développement [IRD], Centre National de la Recherche Scientifique - CNRS
6 : Muséum National d\'Histoire Naturelle
Muséum National d’Histoire Naturelle, Unité MNHN/CNRS 7245 – MCAM, 75005, Paris
7 : UMR LIENSS
CNRS : UMR7266
8 : UMR 5557 Ecologie Microbienne
Laboratoire d'Ecologie Mirobienne UCBL1 UMR CNRS 5557 INRAE 1418
9 : Microbiologie, adaptation et pathogénie
Centre National de la Recherche Scientifique : UMR5240, Institut National des Sciences Appliquées de Lyon, Université de Lyon, Institut National des Sciences Appliquées, Université Claude Bernard Lyon 1
10 : Institut Universitaire de France
Ministère de l'Education nationale, de l'Enseignement supérieur et de la Recherche, Ministère de l\'Education nationale, de l’Enseignement supérieur et de la Recherche, Ministère de l\'Education nationale, de l’Enseignement supérieur et de la Recherche, Ministère de l\'Education nationale, de l’Enseignement supérieur et de la Recherche, Ministère de l\'Education nationale, de l’Enseignement supérieur et de la Recherche, Ministère de l'Education nationale, de l’Enseignement supérieur et de la Recherche

Extreme environments are major sources of previously unknown microbial diversity and are useful systems to investigate limits of life, microbial biogeography and ecology as well as adaptation and evolution of microbial lineages. Recovery of metagenome assembled genomes (MAGs) of uncultured microbial populations from extreme environments has revealed many novel lineages and expanded our vision of the tree of life and the ecological roles of uncultured microorganisms. Applying this approach on the hypoxic, hypersaline and hyperalkaline waters of Lake Dziani Dzaha (Mayotte), we identified four novel extremophile candidate phyla sibling to Elusimicrobia and Omnitrophota within the Planctomycetota–Verrucomicrobiota–Chlamydiota (PVC) superphylum. While these lineages belonged to the rare biosphere of the lake compared to the predominant Limnospira and Picocystis photosynthetic primary producers, genomes mining revealed contrasted catabolic capabilities across these lineages and energetical metabolism based on hydrogen utilization and extracellular electron transfers for two phyla, suggesting original syntrophic interactions with other members of the lake community. By contrast, potentially extracellular giant proteins were identified in the genome of another novel phylum, as observed in predatory ultrasmall Omnitrophota. Domain analysis of these giant proteins revealed the presence of multiple carbohydrate binding domains similar to pectin lyase domains in association with intrinsically disordered protein regions allowing conformational malleability. In addition, disaggregase domain was also identified, suggesting that these giant extracellular proteins could be involved in extracellular dissociation and degradation of pectin-rich packed cells such as the predominant trilobe shaped Chlorophytes Picocystis salinarum. Our results provided genomic evidence for unusual interspecies interactions in Lake Dziani Dzaha, supporting the ecological concept of a gradient of microbial interactions.


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